В конце 1920-х годов богослужения в часовне прекратились. Шатровое завершение снесли. В ее здании разместилось губернское статбюро и артель "Свободный труд", а с 1967 года военкомат.
Крыльцо сломали, в стенах пробили новые окна, а во внутреннем объеме часовни сделали междуэтажные перекрытия.
В 1996 году здание сгорело, а в 1997 году его приобрел череповецкий предприниматель В.В. Сикорский, который решил восстановить часовню.
К 2000-му году реставрационные работы были закончены и часовня передана Вологодской епархии Русской Православной Церкви.
Своды часовни расписаны мастерами Иконописной школы при МДАиС и Троице-Сергиевой лавры фресками в стиле XV-XVI веков. На них изображен сонм вологодских святых.
24 июля 2000 года были обретены мощи преподобного Филиппа Ирапского под спудом Троицкого храма бывшей Филиппо-Ирапской пустыни.
27 ноября того же года, в день памяти преподобного его святые мощи помещены в часовне в красивой деревянной раке под резной сенью.
С 2006 года часовня преподобного Филиппа Ирапского приписана к Архиерейскому Воскресенскому подворью г. Череповца. Ежегодно 27 ноября к часовне после божественной литургии совершается многолюдный крестный ход от Воскресенского собора.